La Iglesia Ortodoxa en América puede trazar sus orígenes a la llegada en Kodiak, Alaska de ocho misioneros ortodoxos procedentes del monasterio de Valamo en la región de Karelia del norte de Rusia en 1794. Los misioneros hicieron un gran impacto sobre la población de Alaska nativa y fueron responsables de traer a muchos a la fe Cristiana Ortodoxa.
Hoy, la Iglesia Ortodoxa en América suma aproximadamente 700 parroquias, misiones, comunidades, monasterios, e instituciones en los Estados Unidos, Canadá, y México.
En la década de 1820, el Padre Juan Veniaminov llegó a Alaska y también dirigió el trabajo misionero. Entre sus muchos logros esta la traducción de la Santas Escrituras y los servicios litúrgicos a los dialectos nativos, para lo cual creó una gramática y alfabeto.
Alrededor de 1840 el Padre Juan fue elegido al episcopado, tomando el nombre de Inocente. La Iglesia continuó creciendo entre los nativos de Alaska, pero a su vez el Obispo Inocente también visitó California y la comunidad Ortodoxa en Fort Ross, en el norte de San Francisco. Eventualmente regresó a Rusia, donde fue nombrado Metropolitano de Moscú. [En 1977, fue glorificado (canonizado) por la Iglesia Ortodoxa Rusacomo un Santo de la Iglesia Ortodoxa.]
Mientras la Iglesia continuaba creciendo en Alaska, inmigrantes empezaron a llegar en el lo que hoy llamamos los Estados Unidos. En la década de 1860 una parroquia fue fundada en San Francisco por serbios, rusos y griegos. [Hoy esta parroquia es la Catedral de la Santísima Trinidad OCA.] Gradualmente otras parroquias similares fueron fundadas al otro lado del territorio de los Estados Unidos y, con las grandes olas de inmigrantes de Europa Central y Oriental, Medio Oriente, y Europa del Sur al final del siglo XIX y el principio del siglo XX, las oficinas centrales de la Diócesis Ortodoxa norteamericana fueron movidas a San Francisco y después a Nueva York. A principios de la década de los 1900 casi todas comunidades Ortodoxas, sin considerar el origen étnico, estaban unidas en una sola diócesis, o jurisdicción, que estaba bajo la Iglesia Ortodoxa Rusa. De hecho, el primer obispo para estadounidenses-árabes, el Obispo Rafael Hawaweeny, era también el primer Cristiano Ortodoxo en ser consagrado al Episcopado en Norte América. Él y las parroquias bajo su dirección eran una parte esencial de la diócesis norteamericana. [El ObispoRafael fue glorificado como un santo en mayo 2000 por la Iglesia Ortodoxa en América.]
En 1917 la Revolución Rusa estalló. Por consiguiente las comunicaciones entre la diócesis norteamericana y la Iglesia en Rusia fueron enormemente obstaculizadas. En los comienzos de la década de 1920 el Patriarca de Moscú, San Tikhon quien por durante diez años se había desempeñado como Obispo de la diócesis norteamericana hizo público un decreto llamando a las diócesis fuera de las fronteras de Rusia [para aquelentonces la Unión Soviética] para organizarse autónomamente hasta quelas comunicaciones se normalizaran y las relaciones con la Iglesia en Rusia se pudieran reanudar. Poco tiempo después, en un Concilio de todos Jerarcas, clero y delegados de las parroquias, fue decidido que la Iglesia en Norte América no podía más mantener los estrictos lazos administrativos con la Iglesia en Rusia, especialmente desde que elPatriarca Tikhon había sido arrestado. [Murió posteriormente en 1925, y fue glorificado como uno Santo por la Iglesia Ortodoxa Rusa en 1989.]
Simultáneamente varios grupos étnicos que habían sido una parte esencial de la diócesis única se organizaron en diócesis distintas, o jurisdicciones, y se pusieron bajo sus respectivas Iglesias Madres. Esto dio como resultado la situación actual de la ortodoxia en Norte América, concretamente en la existencia de múltiples jurisdicciones ytraslapadas sobre la base del origen étnico, mas que seguirel principio canónico de una sola entidad de la Iglesia en un territorio en particular.
A principio de la década de 1960 el OCA en aquel tiempo conocida como Russian Orthodox Greek Catholic Church of North America, o la Metropolia, entró en el diálogo con el Patriarcado de Moscú en un intento de regularizar el estatus dela Metropolia. En 1970 la Metropolia entró en comunión de nuevo con el Patriarcado de Moscú, que le concedió inmediatamente laautocefalia, o la identidad administrativa de auto gobernarse. En uno Concilio de Jerarcas, clero y laicado que tuvo su sede en el monasterio de Saint Tikhon en South Canaan, Pensilvania ese mismo año, fue decidido que la Iglesia debía serrenombrada como la Iglesia Ortodoxa en América (Orthodox Church in America).
Hoy en día la Iglesia Ortodoxa en América, además de contar las parroquias de la antigua Metropolia, incluye al Episcopado Ortodoxo Rumano, la Arquidiócesis Ortodoxa Albanesa, y la Diócesis Ortodoxa Búlgara. Con el paso del tiempo, y en las dos décadas anteriores el OCA ha establecido ha establecido cerca de 220 nuevas parroquias, casi exclusivamente sin tener un origen étnico y usando a solamente inglés (español en México) en los Servicios Litúrgicos. [Prácticamente todas las parroquias de la antigua Metropolia usan ahora el idioma ingles en los servicios.]
La Iglesia Ortodoxa en América es un miembro pleno de la Conferencia de Obispos Ortodoxos Canónicos en lasAméricas (SCOBA), junto con la Arquidiócesis Ortodoxa Griega de América, la Arquidiócesis Ortodoxa Antioquena de Norte América, y las otras jurisdicciones que son miembros. Jerarcas y clero de la OCA concelebran con clero de otras jurisdicciones de SCOBA con regularidad. Esto es especialmente evidente en la celebración anual del triunfo de la Ortodoxia en el primer domingo de la Gran Cuaresma.
Como unaIglesia auto gobernada, la OCA tiene el derecho de elegir a su propio primado, sin depender de la ratificación de cualquier entidad eclesiástica externa. Su Beatitud, Metropolitano Jonás, es el actual primadode la Iglesia Ortodoxa en América, preside las reuniones del Santo Sínodo deObispos, consagra Santo Crisma, y realiza las otras responsabilidades apropiadas de oficina. Elegido comoprimado en el 15º Concilio de toda América reunido en Pittsburgh, PA en noviembre 2008, el Metropolitano Jonás fue entronizado el domingo, 28 de diciembre de 2008, en la Catedral de San Nicolás en Washington, DC.
La Iglesia Ortodoxa en América está completamente entregada a la unidad de la ortodoxia en Norte América de acuerdo con el principio canónico de una sola Iglesia, unida en un territorio geográfico en particular. Con ese fin, apoya y participa en el trabajo numerosos organismos e iniciativas pan - Ortodoxas, incluyendo la International Orthodox Christian Charities (IOCC), el Centro Misionero Cristiano Ortodoxo (OCMC), la Orthodox Christian Fellowship (OCF), la Orthodox Christian Education Commission (OCEC), y los numerosos medios de comunicación ortodoxos.